Եպիսկոպոսական ձեռնադրությունից և հայոց քահանայապետ ճանաչվելուց հետո Ս․ Գրիգոր Լուսավորիչը (302–325 թթ)․ ձեռնամուխ եղավ Հայաստանում քրիստոնեության տարածմանն ու ամրապնդմանը, ինչը հնարավոր դարձավ ոչ միայն Ավետարանի քարոզչությամբ, այլև եկեղեցական նվիրապետության ձևավորմամբ, որի առաջին քայլերից էին եպիսկոպոսներ ձեռնադրելն ու եկեղեցական թեմեր ստեղծելը:
Հայոց Եկեղեցու առաջնորդի նստավայրը հաստատվել է Մեծ Հայքի թագավորության մայրաքաղաք Վաղարշապատում։ Ս․ Գրիգոր Լուսավորչի տեսիլքի համաձայն՝ Մայր Տաճարը կառուցվել է Միածին Որդու իջման վայրում, որտեղից էլ՝ Էջմիածին անվանումը:
Վաղարշապատում է նախաձեռնվել հայոց գրերի ստեղծումը՝ Ս․ Սահակ Պարթև կաթողիկոսի (387-439 թթ․), Ս․ Մեսրոպ Մաշտոց վարդապետի, նրանց համախոհ եկեղեցականների կողմից և աջակցությամբ Վռամշապուհ թագավորի (393-414 թթ.)։
387 թ․ Հայաստանը բաժանվել էր Բյուզանդիայի և Պարսկաստանի միջև։ Պարսկաստանի ենթակայության ներքո հայոց թագավորությունը պահպանվել է մինչև 428 թ․, որից հետո վերածվել է մարզպանության։ Քաղաքական այս հանգամանքների բերումով Մայր Աթոռը Ե դարի վերջին քառորդում Վաղարշապատից տեղափոխվել և հաստատվել է մարզպանության կենտրոն Դվինում։ Է դարում արաբները գրավել են Պարսկաստանը և նրա ենթակայության տակ գտնվող Հայաստանը, Վրաստանն ու Աղվանքը, նաև Բյուզանդիայից վերցրել Մերձավոր Արևելքի տարածքները և Բյուզանդիային պատկանող Հայաստանի մեծ մասը։ Մոտ երկու դար անց Արաբական խալիֆայության թուլացման պայմաններում 885 թ․ Հայաստանի մեծ մասի վրա հաստատվել է Բագրատունիների հայոց թագավորությունը։ Արաբական իշխանությունների հարձակումները, սակայն, չէին դադարում։
Ժ դարի 20-ական թթ., խույս տալով արաբ նվաճողների հալածանքներից, ժամանակի կաթողիկոս և պատմիչ Հովհաննես Ե Դրասխանակերտցին (898–929 թթ․) Վասպուրականի թագավոր Գագիկ Արծրունու հրավերով հաստատվել է համեմատաբար ապահով վայրում՝ Աղթամար կղզու Ս․ Խաչ եկեղեցում: Սակայն այստեղ կաթողիկոսանիստը երկար չի մնացել. Անանիա Ա Մոկացի կաթողիկոսը (946–968 թթ․) այն տեղափոխել է Արգինա՝ Շիրակ գավառում՝ Բագրատունյաց արքայատոհմի տիրույթներ: 961 թ. Անին մեծ շուքով հռչակվել է մայրաքաղաք։ Մի քանի տասնամյակ անց՝ Սարգիս Ա Սևանցի կաթողիկոսի օրոք (992–1019 թթ․), երբ Գագիկ Ա Բագրատունու (990–1017/20) կինը՝ Կատրանիդե թագուհին, 1001 թ. ավարտին է հասցրել Անիի մայր տաճարի կառուցումը, հայոց հայրապետական աթոռը հաստատվել է Անիում:
1045 թ. նվաճելով Բագրատունյաց թագավորությունը՝ բյուզանդական իշխանությունները հարձակման թիրախ դարձրեցին նաև հայոց Կաթողիկոսական Աթոռը, որը թագավորության անկման հետևանքով խիստ տկարացել էր: Հայաստանի նվաճումն անշրջելի դարձնելու միտումով` կայսերական իշխանությունն Անին գրավելուց հետո ձեռնամուխ եղավ հայ ռազմաքաղաքական ներուժի վրա նկատելի ազդեցություն ունեցող Հայրապետական Աթոռը հայրենիքից հեռացնելուն: Կաթողիկոսությանը սպառնացող վերահաս վտանգն ու իր վերադարձի անհնարինությունը կանխազգալով` հայոց կաթողիկոս Պետրոս Ա Գետադարձը (1019–1054 թթ․) 400 լիտր մյուռոն օրհնեց և, երկաթե տարաների մեջ լցնելով, թաքցրեց Ախուրյան գետում:
Հայոց կաթողիկոսը բյուզանդական հարկադրանքով նախ տեղափոխվեց Կարնո գավառի Արծն ավան, որտեղից էլ կարճ ժամանակ անց` Կոստանդնուպոլիս: Պետրոս Գետադարձին հաջորդած Խաչիկ Անեցի կաթողիկոսի մահվանից (1064/5 թ.) հետո բյուզանդական իշխանություններն արգելեցին նոր կաթողիկոսի ընտրությունը: Նրանք համոզված էին, որ այդպես դյուրին կլինի առանց առաջնորդի մնացած Հայոց Եկեղեցին ենթարկել Կոստանդնուպոլսի Պատրիարքությանը։ Սակայն Կարսի թագավորությունը 1065 թ. Բյուզանդիային զիջած և փոխարենը Կեսարիան իր շրջակայքով ստացած Կարսի Գագիկ Բ Աբասյան թագավորի միջնորդությամբ Կոստանդին Ժ կայսրը թույլատրեց կաթողիկոս ընտրել: Գրեթե մեկ տարի թափուր մնացած Հայրապետական գահաթոռը զբաղեցրեց Գրիգոր Մագիստրոս Պահլավունու որդի Գրիգոր Բ-ն (1066–1105 թթ․), որը սրբոց վարքերի թարգմանության, «Յայսմաւուրքի» խմբագրության և այն հարստացնելու համար կոչվեց Վկայասեր: Այս անգամ Հայրապետական Աթոռը հաստատվեց Գագիկ Աբասյանի տիրույթներում գտնվող Ծամնդավ բերդամրոցում: Գրիգոր Բ Վկայասեր կաթողիկոսին հաջորդեցին նույն տոհմից կաթողիկոսները՝ մինչև 1203 թ.:
Տարբեր հանգամանքների բերումով Գրիգոր Վկայասերը մինչև իր աթոռակալման ավարտը՝ 1105 թ., հաստատվել է մի քանի եկեղեցական կենտրոններում, այդ թվում՝ Շուղրի անապատում, Քեսունի Կարմիր վանքում: Հետագայում՝ 1116 թ., Գրիգոր Գ Պահլավունի կաթողիկոսը (1113–1166 թթ․) Հայրապետական Աթոռը հաստատել է Կոմմագենեի Տլուք գավառի Ծովք դղյակում, որտեղ այն մնացել է մինչև 1149 թ.: Գրիգոր Գ-ն քանիցս փորձել է կաթողիկոսությունը վերահաստատել Անիում, սակայն, տարբեր իրադարձությունների բերումով, այդ ձեռնարկը խափանվել է: Ի վերջո, Անի վերադառնալու հերթական փորձի ժամանակ հայրապետը հյուրընկալվել է Թլպաշար ամրոցի տիրուհի Բեաթրիսին, որն էլ խոստացել է օգնել Հայոց Հյրապետին ապահով տեղ գտնելու հարցում՝ առաջարկելով Եփրատի ափին գտնվող Հռոմկլա անառիկ ամրոցը: 15000 դահեկան վճարելով՝ Գրիգոր Գ կաթողիկոսը Հռոմկլան դարձրել է կաթողիկոսության սեփականությունը: Հայրապետական Աթոռը Հռոմկլայում մնացել է մինչև 1292 թ., երբ Եգիպտոսի մամլուքները, գրավելով այն, գերեվարել են ժամանակի կաթողիկոս Ստեփանոս Դ Հռոմկլայեցուն (1290–1292 թթ․): Դրանից հետո կաթողիկոսական նստավայրը տեղափոխվել է Կիլիկիայի հայկական թագավորության մայրաքաղաք Սիս՝ մնալով այնտեղ մինչև 1441 թ., երբ Հայրապետական Աթոռը վերահաստատվեց Հայրենիքում, Վաղարշապատում:
Անկախ Հայրապետական Աթոռի գտնվելու վայրից՝ Հայոց Եկեղեցին հոգևոր և ազգային նկարագրով կրթել, համախմբել ու միասնական է պահպանել հայ ժողովրդին։
ԺԱ դարի երկրորդ կեսից, երբ սելջուկյան արշավանքների և Բյուզանդիայի վարած քաղաքականության հետևանքով հայ ժողովուրդը սփռվել էր կայսրության տարբեր շրջաններում շրջանառության մեջ է դրվել «Կաթողիկոս Ամենայն հայոց» տիտղոսը, որը գործածվում է ցայժմ:
Հայրապետական Աթոռը Հայաստան վերադարձնելու անհրաժեշտությունը հասունացավ 1375 թ․ Կիլիկիայի հայկական թագավորության անկումից հետո։ Լայն թափ ստացավ իշխանական դասի և նրա հետ նաև զինուժի արտագաղթը, Կաթողիկոսական Աթոռը զրկվեց քաղաքական հենարանից՝ հայտնվելով մուսուլման տիրապետողների ազդեցության տակ: Դա խիստ բացասաբար անդրադարձավ հոգևոր իշխանության վրա. 1392 թ. Սսի կառավարիչ Մելիք Օմարի հրամանով սպանվեցին Թեոդորոս Բ կաթողիկոսը (1382–1392) և 16 հայ տանուտեր:
Հայաստանում Հայրապետական Աթոռը Սուրբ Էջմիածին վերադարձնելու նախաձեռնողներն էին ժամանակի նշանավոր վարդապետներ Թովմա Մեծոփեցին և Ս․ Հովհան Որոտնեցին, որոնք իրենց համախոհների հետ 1441 թ․ Վաղարշապատում կազմակերպեցին Ազգային-եկեղեցական ժողով և կաթողիկոս ընտրեցին Խոր Վիրապի վանահայր Կիրակոս Վիրապեցուն։
Աթոռի վերահաստատմանը հաջորդած առաջին երեք դարերը խիստ ծանր էին ինչպես ամբողջ երկրի, այնպես էլ հայոց կաթողիկոսության համար՝ թուրքմենական տիրապետություն, օսմանաիրանյան պատերազմ, որի թատերաբեմ էր Հայաստանը, բռնագաղթ: Չնայած դրան` դեռևս պատերազմի ժամանակ կաթողիկոսությունն ստանձնեց հայ ազատագրական շարժման առաջնորդությունը: Այդ նպատակով մի քանի անգամ ժողովներ գումարվեցին, պատվիրակություններ առաքվեցին Եվրոպա: Հատկապես նշանավոր է Էջմիածնի 1677 թ. եկեղեցական ժողովը՝ հայ մելիքների մասնակցությամբ, որը վճռեց Հակոբ Դ Ջուղայեցի (1655-1680 թթ․) կաթողիկոսի գլխավորությամբ պատվիրակություն առաքել Եվրոպա։ Պատվիրակությունը հասավ Կոստանդնուպոլիս, որտեղ Հայրապետի մահվան պատճառով նրա առաքելությունն անավարտ մնաց: Միայն Սյունյաց մելիքներից մեկի որդի Իսրայել Օրին գնաց Եվրոպա, որտեղ հետագայում ամենայն եռանդով նվիրվեց Հայաստանի ազատագրության կազմակերպմանը:
1639 թ. ավարտվեց շուրջ մեկ ու կես դար տևած օսմանաիրանյան պատերազմը, որով Հայաստանը բաժանվեց երկու մասի. արևմտյան հատվածն անցավ Օսմանյան կայսրությանը, իսկ արևելյանը, որտեղ գտնվում էր Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսությունը, Սեֆյան Իրանի տիրապետության ներքո: Այս բաժանմամբ Հայոց Կաթողիկոսի իշխանությունը չսահմանափակվեց միայն Արևելյան Հայաստանով, այն նախկինի պես տարածվում էր ինչպես Արևելյան Հայաստանի, այնպես էլ Օսմանյան կայսրության տարածքում գտնվող էջմիածնապատկան թեմերի վրա: Ուստի ինչպես երկարատև պատերազմի ընթացքում, այնպես և դրանից հետո Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի իշխանության հաստատման և Իրանում ու Օսմանյան Թուրքիայում այն իրականացնելու համար պարտադիր դարձավ այդ տերությունները գլխավորող շահի և սուլթանի համաձայնությունը:
Այսրկովկասում Ռուսական կայսրության ազդեցության հաստատման սկզբնական շրջանում՝ տակավին 1799 թ., երբ Արևելյան Հայաստանը դեռ չէր անցել այդ տերության իշխանության ներքո, Հայոց Հայրապետի ընտրության գործում վճռորոշ դարձավ Ռուսաստանի ինքնակալի դիրքորոշումը: Այն արտահայտվեց Ռուսահայոց թեմի առաջնորդ Հովսեփ արքեպիսկոպոս Արղությանի Հայրապետական ընտրությամբ, որին, ռուսական իշխանությունների միջամտությամբ, հավանություն էր տվել օսմանյան արքունիքը: Ի նշան կաթողիկոսական իշխանության ճանաչման՝ Ռուսաստանի կայսրն Արղությանին ադամանդակուռ խաչ շնորհեց, որը տրվել է նաև նրան հաջորդած Հայրապետներին՝ դառնալով կաթողիկոսական իշխանության խորհրդանիշ: Ադամանդյա խաչն ամրացվում է Հայրապետի վեղարին և ինչպես նախկինում, այսօր ևս այն կրելու իրավունք ունի միայն Ամենայն Հայոց Հայրապետը: 1828 թ․ Արևելյան Հայաստանը նվաճելուց հետո ռուսական արքունիքը որոշեց սահմանափակել Հայոց Կաթողիկոսության իշխանությունը՝ վերահսկողություն սահմանելով նրա վրա: Այդ նպատակով 1836 թ. հաստատվեց Հայոց Եկեղեցու կանոնադրությունը, որն առավել հայտնի է «Պոլոժենիե» անվամբ: Այն կազմված էր 10 գլխից, որոնցից երկրորդը վերաբերում էր Հայոց Կաթողիկոսին: Ընտրական ժողովը կազմում էին Սինոդի ութ անդամները, Մայր Աթոռի միաբանության յոթ երիցագույն եկեղեցականները (եպիսկոպոս կամ վարդապետ), թեմակալ առաջնորդները կամ նույն թեմից մեկական եկեղեցական ու աշխարհական: Ժողովը կայսեր հաստատմանն էր ներկայացնում Հայրապետի երկու թեկնածուի, որոնցից ընտրվում էր մեկը: Այս կանոնադրությամբ Ռուսական կայսրության տարածքում ստեղծվեց վեց թեմ, որոնց առաջնորդների նշանակման իրավունքը ևս վերապահվեց կայսրին: Կանոնադրությունն ընդհատումներով գործել է մինչև Ռուսական կայսրության անկումը 1917 թ.։ Չնայած այս կանոնադրությամբ Հայոց Եկեղեցուն տրվել էր դպրոցներ բացելու և կրթական գործունեություն վարելու իրավունք, սակայն ռուսական իշխանություններն արդեն ԺԹ դարավերջին որոշեցին Եկեղեցուն զրկել այդ իրավունքից: Այդ նպատակին էր ծառայում Հայոց Եկեղեցու գույքի բռնագրավման մասին 1903 թ. հունիսի 12-ի օրենքը, որը զանգվածային հուզումներ առաջացրեց Հայաստանում: Դրան կտրականապես դեմ դուրս եկավ Ամենայն Հայոց Կաթողիկոս Մկրտիչ Ա Խրիմյանը (1892–1907 թթ․): Ռուսական իշխանությունները վախենալով, որ 1905 թ. կայսրությունում բռնկված հեղափոխական շարժումները կարող են տարածվել նաև Այսրկովկասում, նույն թվականին որոշեցին չեղարկել այդ օրենքը:
Հայոց Եկեղեցին ծանր կորուստներ կրեց հատկապես Մեծ Եղեռնի տարիներին: 1915–1918 թթ. բարբարոսաբար կողոպտվեց շուրջ 2150 վանք ու եկեղեցի, սպանվեց ավելի քան 4000 եկեղեցական: Ավերվեցին Արմաշի, Մուշի, Աղթամարի վանքերը և հարյուրավոր այլ եկեղեցական կենտրոններ: Մայր Աթոռը նշանակալի ջանքեր գործադրեց արևմտահայ գաղթականության հոծ խմբերին պատսպարելու և պարենով ապահովելու գործում: Ժամանակի կաթողիկոս Գևորգ Ե Սուրենյանցը (1911–1930 թթ․) քայլեր ձեռնարկեց նաև Արևմտյան Հայաստանի եկեղեցական կենտրոնների գույքը կորստից փրկելու ուղղությամբ: Այդ նպատակով Հայրապետը որոշեց մի արշավախումբ ուղարկել Մուշ, որին հանձնարարված էր հնարավորինս փրկել եկեղեցական գույքը, հատկապես ձեռագրերը, հնագիտական գտածոները և փոխադրել Ս․ Էջմիածին: Ձեռագրերի փրկության և դրանք Մայր Աթոռ փոխադրելու գործում անգնահատելի դեր կատարեց Լիմ անապատի վանահայր Հովհաննես վարդապետ Հյուսյանը:
Հայոց Եկեղեցին և հատկապես Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսությունը մեծապես նպաստեցին Հայաստանի առաջին Հանրապետության ստեղծմանը: Նշանակալի է հոգևորականության մասնակցությունը Մայիսյան հերոսամարտերին: Հրամանատարական շտաբը տեղակայվել էր Գևորգյան հոգևոր ճեմարանում: Վերահաս վտանգը հաշվի առնելով` զորքերի հրամանատար Մովսես Սիլիկյանը Ամենայն Հայոց Կաթողիկոս Գևորգ Ե Սուրենյանցին առաջարկել է անվտանգության նկատառումներով տեղափոխվել Սևանավանք: Սակայն Հայրապետը կտրականապես մերժել է հրամանատարի առաջարկը՝ ասելով. «Եթե հայկական ուժերն ի վիճակի չեն պաշտպանելու այս սրբազան վայրը, ապա ես ինքս կանեմ դա, հոգ չէ, թե կզոհվեմ հազարամյա Մայր Տաճարի շեմին»:
Հայաստանում խորհրդային կարգերի հաստատմամբ (1920 թ. դեկտեմբերի 2) Հայոց Եկեղեցին հայտնվեց ծանր կացության մեջ: Աստվածամերժ գաղափարախոսության պայմաններում հոգևորականությունը ենթարկվեց անասելի հալածանքների՝ ընդհուպ մինչև ֆիզիկական բռնության ու ոչնչացման: Վանքերի ու եկեղեցիների մեծ մասը փակվեց՝ վերածվելով այլ նշանակության կառույցների: Իշխանությունները բռնագրավեցին Եկեղեցու շարժական և անշարժ գույքը: Արգելվեց ապրիլի 24-ին նշել Հայոց Ցեղասպանության զոհերի հիշատակի օրը, այն դուրս բերվեց նաև եկեղեցական օրացույցից: Հալածանքներից զերծ չմնաց անգամ Ամենայն Հայոց Հայրապետ Խորեն Ա Մուրադբեկյանը (1932–1938 թթ․), որը 1938 թ. սպանվեց Մայր Աթոռում: Իշխանությունների արգելքի պատճառով նրան հուղարկավորեցին Ս. Գայանե վանքում, և տարիներ անց միայն հայրապետի աճյունը փոխադրվեց վանքի կաթողիկոսական դամբարան: Նրա սպանությունից հետո իշխանությունները դիմեցին ծայրահեղ քայլի. 1938 թ. օգոստոսի 4-ին կայացվեց հետևյալ որոշումը. «Քանի որ ունեցած նյութերը մերկացնում են Էջմիածնի կաթողիկոսությունը խորհրդային իշխանության և հայ ժողովրդի դեմ ակտիվ պայքարում, փակել Էջմիածնի վանքը, այն վերածել թանգարանի, նոր կաթողիկոսի ընտրություն չանցկացնել և վերացնել հայ հոգևորականության կենտրոն Էջմիածնի կաթողիկոսությունը»:
Որոշ տվյալներով` 1930-ական թթ. Հայաստանում բռնաճնշման է ենթարկվել 161 հոգևորական, որոնցից 91-ի վերաբերյալ կայացվել է գնդակահարության որոշում: Հայրապետի սպանությունից հետո հրապարակվեց նրա՝ 1936 թվակիր նամակ-կտակը, որով Խորեն Մուրադբեկյանը Գևորգ արքեպիսկոպոս Չորեքչյանին նշանակում էր Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի տեղապահ և Գերագույն հոգևոր խորհրդի նախագահ: Թեև մեծ դժվարությամբ հաջողվեց խորհրդային իշխանություններից ստանալ ընտրություն անցկացնելու իրավունք, սակայն 1941 թ. ապրիլի 10–13-ին տեղի ունեցած Ազգային-եկեղեցական ժողովը, որն իրավասու էր ընտրելու Ամենայն Հայոց Հայրապետ, չկարողացավ համախմբել բավարար թվով (12) եպիսկոպոսների՝ օծումն իրականացնելու համար: Արտասահմանից ժամանել էր միայն Մեծի Տանն Կիլիկիո Կաթողիկոսության պատգամավոր Խադ արքեպիսկոպոս Աջապահյանը:
Հայոց Եկեղեցու նկատմամբ խորհրդային իշխանությունների վերաբերմունքը փոքր-ինչ փոխվեց Հայրենական մեծ պատերազմի տարիներին` Եկեղեցու ցուցաբերած զգալի աջակցության ազդեցությամբ: Եկեղեցու և սփյուռքահայերի հանգանակած դրամական միջոցներով կազմվեցին «Սասունցի Դավիթ» և «Գեներալ Բաղրամյան» տանկային շարասյուները: Պետության հետ Հայոց Եկեղեցու փոխհարաբերությունների բարելավման արտահայտություն էր 1945 թ. ապրիլի 19-ին Իոսիֆ Ստալինի և Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի տեղապահ Գևորգ արքեպիսկոպոս Չորեքչյանի հանդիպումը, որի կարևոր արդյունքներից էր կաթողիկոսի ընտրության և մի շարք եկեղեցիների վերաբացման թույլտվությունը:
1945 թ. հունիսի 19–22-ին տեղի ունեցավ Ազգային-եկեղեցական ժողովը, որը Գևորգ արքեպիսկոպոս Չորեքչյանին միաձայն ընտրեց Ամենայն Հայոց Կաթողիկոս: ԽՍՀՄ ղեկավար Իոսիֆ Ստալինի հետ հանդիպմանը Գևորգ արքեպիսկոպոս Չորեքչյանը բարձրացրել էր նաև Թուրքիայի հանրապետությունից հայկական որոշ տարածքների վերադարձի հարցը: Պոտսդամում ընթացող հաշտության բանակցություններում ԽՍՀՄ իշխանությունները ներկայացրեցին հայկական տարածքների վերադարձի խնդիրը, ինչը մեծ ոգևորություն առաջացրեց ինչպես Հայաստանում, այնպես էլ Սփյուռքում: Կաթողիկոսը 1945 թ. հոկտեմբերի 25-ին կոնդակով դիմեց ԽՍՀՄ, ԱՄՆ և Մեծ Բրիտանիայի կառավարություններին` հայկական հողերի վերադարձին նպաստելու խնդրանքով: Չնայած պետական իշխանության հետ հարաբերությունների քիչ թե շատ բարելավմանը, այդուհանդերձ, հիմնական խոչընդոտները հաղթահարված չէին: Եկեղեցական գործերի խորհուրդը միջամտում էր Եկեղեցու ներքին գործերին, անհարկի մերժվում էին եկեղեցիների վերաբացման վերաբերյալ իշխանություններին ներկայացված տասնյակ նամակ-դիմումները: Խորհրդային ղեկավարությունը մտահոգ էր արտասահմանյան թեմերի հետ Մայր Աթոռի առնչություններով: 1947 թ. արգելվեց Կաթողիկոսի ներկայացուցիչների մասնակցությունը համաշխարհային հայկական համագումարներին, հրահանգվեց չգործադրել եկեղեցիների վերաբացման հանձնարարությունները:
Թեև Ստալինի մահը (1953 թ.) և անհատի պաշտամունքի վերացումը (1956 թ.) փոքր-ինչ մեղմեցին ազգային հաստատությունների նկատմամբ նախկին հալածական քաղաքականությունը, սակայն եկեղեցական կյանքում սահմանված արգելքներն ու վերահսկողությունը հետևողականորեն շարունակվեցին: Այդ պայմաններում անցավ Ամենայն Հայոց Կաթողիկոս Վազգեն Ա Պալճյանի աթոռակալման շրջանի (1955–1994 թթ․) մեծ մասը: Հակառակ սահմանափակումներին` նա էապես բարենորոգեց եկեղեցական կյանքը: 1962 թ. Հայոց Եկեղեցին դարձավ Եկեղեցիների համաշխարհային խորհրդի անդամ: Հատկապես նշանակալի են նրա մի քանի տասնյակ հովվական այցերը Սփյուռքի համայնքներ: Վազգեն Ա-ն ականատես եղավ Հայոց անկախության վերակերտմանը` երրորդ Հանրապետության ծննդին, ամեն գնով աջակցեց Արցախյան շարժմանը և հայրենիքին մատուցած ծառայությունների համար առաջինն արժանացավ «Հայաստանի ազգային հերոս» բարձրագույն կոչմանը (1994 թ.):
Հայոց Եկեղեցու բարգավաճումը շարունակվեց Գարեգին Ա Սարգիսյանի (1995–1999 թթ․) հովվապետության շրջանում: Նա վերափոխեց հայաստանյան թեմական կառուցվածքն ըստ նոր վարչական (մարզային) բաժանման: Այդպիսով նկատելիորեն աշխուժացավ թեմական կյանքը, խթանվեցին քրիստոնեական դաստիարակությունն ու քարոզչությունը։ 1995 թ. բացվեց ԵՊՀ աստվածաբանության ֆակուլտետը:
Եկեղեցու բարենորոգությունը, հատկապես եկեղեցաշինությունը նկատելիորեն թափ առան Գարեգին Բ Ներսիսյանի աթոռակալմամբ (1999 թ․-ից): Կառուցվել և վերականգնվել են բազմաթիվ եկեղեցիներ ինչպես Հայաստանում, այնպես էլ Սփյուռքում: Բարեկարգվել և կառուցապատվել է Մայր Աթոռը։ Մեծապես աշխուժացել է հոգևոր կրթական կյանքը: Մայր Աթոռի Գևորգյան հոգևոր ճեմարանն ստացել է բարձրագույն ուսումնական հաստատության կարգավիճակ: Գործում են Սևանի Վազգենյան հոգևոր դպրանոցը, Հառիճավանքի Թրբանճյան ընծայարանը։ Հրատարակվում է հոգևոր գրականություն, գործում են «Շողակաթ» հեռուստաընկերությունը, հայորդյաց տները, բարեգործական ճաշարանները։ 2001 թ. մեծ շուքով նշվեց քրիստոնեությունը պետականորեն ընդունելու 1700-ամյակը: Համազգային նշանակություն ունեցավ 2015 թվականին՝ Հայոց Մեծ Եղեռնի 100-ամյա տարելիցին, Ցեղասպանության զոհերի սրբադասումը:
Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի ընտրության կարգը
Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսին ընտրում է Ազգային-եկեղեցական ժողովը, որի Կանոնադրության մեջ սահմանված է ընտրության կարգը: Կանոնադրությունն ընդունվել է Եկեղեցական-ներկայացուցչական 6-րդ ժողովում 2017 թ., որը վերջնական հաստատվելու է Ազգային-եկեղեցական առաջիկա ժողովում: Ըստ Կանոնադրության՝ Ազգային-եկեղեցական ժողովի պատգամավորներն են՝ Հայաստանյայց Առաքելական Սուրբ Եկեղեցու եպիսկոպոսները, թեմերի առաջնորդները, Հայրապետական պատվիրակները կամ նրանց տեղապահները, Գերագույն հոգևոր խորհրդի անդամները, չորսական ներկայացուցիչ Մայր Աթոռ Սուրբ Էջմիածնի միաբանությունից, Մեծի Տանն Կիլիկիո կաթողիկոսությունից, նույնքան նաև՝ Երուսաղեմի և Կ. Պոլսի պատրիարքություններից: Թեմերի ներկայացուցիչներին ընտրում է Թեմական պատգամավորական ժողովը՝ յուրաքանչյուր 25000-ի դիմաց մեկ անդամ: Այս թվից պակաս բնակչություն ունեցող թեմերի համար սահմանված նվազագույն թվաքանակը 10000-ն է: Ընտրությունը եռափուլ է: Առաջինի ժամանակ ընտրվում են առավելագույն ձայներ ստացած երեք թեկնածուները, երկրորդ փուլում՝ երկուսը, որոնցից մեկը երրորդ փուլում ընտրվում է Ամենայն Հայոց Կաթողիկոս:
Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսությունն ունի հոգևոր ու վարչական իշխանության մարմիններ: Դրանք են՝
ա. Ազգային-եկեղեցական ժողով, որը գերագույն օրենսդիր մարմինն է` նախագահությամբ Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի,
բ. Եպիսկոպոսաց ժողով, որը խորհրդակցական մարմին է` նախագահությամբ Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի,
գ. Գերագույն հոգևոր խորհուրդ, որը բարձրագույն գործադիր իշխանությունն է` նախագահությամբ Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի,
դ. Եկեղեցական-ներկայացուցչական ժողով, որը գումարվում է Ազգային-եկեղեցական ժողովների միջև ընկած ժամանակահատվածում` նախագահությամբ Ամենայն Հայոց Կաթողիկոսի,
ե. Թեմական պատգամավորական ժողով, որը թեմի բարձրագույն գործադիր իշխանությունն է` նախագահությամբ թեմակալ առաջնորդի,
զ. Թեմական խորհուրդ, որը թեմի բարձրագույն գործադիր իշխանությունն է` նախագահությամբ թեմակալ առաջնորդի,
է. Ծխական ժողով, որը համայնքի կամ ծխի անդամական ընդհանուր ժողովն է` նախագահությամբ հոգևոր հովվի,
ը․ Ծխական խորհուրդ, որը համայնքի կամ ծխի գործադիր վարչական մարմինն է` նախագահությամբ հոգևոր հովվի: